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Der Gebirgsfluss entspringt im westlichen Kanada in den Rocky Mountains. Seine Quellen befinden sich in British Columbia um einem Gebirgssee, der von verschiedenen Bächen gespeist wird. Das Wasser durchfließt diesen See, verlässt ihn im Norden und gelangt zum weiter nördlich liegenden Teslin Lake, den er etwa am Südostende speist und in Südost-Nordwest-Richtung durchfliesst. In diesem See überschreitet er die Grenze zum Territorium Yukon, wonach der aus dem Ostarm des Sees kommende Nisutlin River einmündet.
Bis zu seiner Einmündung in den Teslin Lake ist der Teslin River 59 km lang.
Der Teslin River verlässt diesen 144 km langen See an seinem Nordende und fliesst weiter in nördlicher Richtung durch ein Hochgebirgstal bis zu seiner Einmündung in den Yukon River bei der Ortschaft Hootalinqua (indianisch „Zusammenfluss zweier großer Flüsse“). Dabei hat er vom See bis zur Mündung in den Yukon rund 190 km zurückgelegt.
Das Einzugsgebiet des Teslin Rivers umfasst 35.500 km².