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Die Gegend von Dillingham wurde vom Volk der Yupik bewohnt. Die Russen bauten dort 1818 einen Handelsposten. Die Gegend wurde Nushagak nach dem gleichnamigen Fluss genannt. Bei Nushagak trafen sich verschiedene Gruppen vom Kuskokwim River, der Alaska-Halbinsel und dem Cook Inlet um zu handeln oder sich dort niederzulassen. 1837 wurde bei Nushagak eine Russisch Orthodoxe Mission gebaut.
Nach dem Kauf Alaskas durch die Vereinigten Staaten baute das United States Army Signal Corps eine Wetterstation in Nushagak. 1884 wurde die erste Lachs Konservenfabrik in der Bristol Bay östlich des heutigen Dillingham gebaut. Bis 1900 wurden zehn weitere gebaut. Das Post Office östlich von Nushagak bei Snag Point und die Stadt wurden 1904 nach dem US-Senator Paul Dillingham benannt, der Alaska mit seinem Senate subcommittee 1903 ausführlich bereiste.
1918 und 1919 schrumpfte die Bevölkerung durch eine Grippe Epidemie auf 500 Personen. Nach der Epidemie wurden ein Krankenhaus und ein Waisenhaus in Kanakanak errichtet, 10 km südlich von Dillingham.
1963 erhielt Dillingham Stadtrecht.
Die wichtigsten Industriezweige in und um Dillingham sind heute kommerzieller Fischfang, Sportfischen, Tourismus und Konservenfabriken.